Az amúgy kísérleti és "közönséggyalázó" műveiről ismert Handke szinte dokumentarista hűséggel írja le, hogy az ötvenes-hatvanas évek "gazdasági csodája" a háztartási gépek képében hogyan változtatta meg egy falusi asszony életét. A mosógép, a villanyvasaló, a hűtőszekrény, a turmixgép megjelenése több szabadidőt jelentett. De ez már későn jött, értelmes kitöltésére Frau Handkének nem volt fantáziája és műveltsége. Mindenesetre olvasott, még Dosztojevszkijt és Faulknert is, és amikor olvasmányairól beszámolt a fiának, abba saját életének epizódjait is beleszőtte. Érdekesség, hogy a könyv mottóját ("nem megszületni gondja, halála gondja", "he not busy being born is busy dying") Bob Dylan fél évszázaddal korábbi dalából vette, aki három éve szintén irodalmi Nobel-díjat kapott. Esterházy Péter bevallotta, hogy részben Peter Handke e kisregényének hatására írta meg saját édesanyja haláláról A szív segédigéi című művét. Handkét egész életében vonzotta a színház és a film. Írt egy olyan színdarabot, amelyben egyetlen szó sem hangzik el, csak különböző zajok és zörejek hallhatók, és egyik korai darabjában folyamatosan gyalázzák az előadás nézőit.
Handke 1965-ben félbehagyta tanulmányait, azóta csak az írásnak – és az írásból – él. Lakhelye többször is változott Németország, Ausztria és Franciaország között, 1990 óta a Párizs melletti Chaville-ben él. Második felesége, Sophie Semin francia színésznő, lányuk, Léocadie 1992-ben született. Handkénak első házasságából is van egy lánya, Amina. Peter Handke az irodalmi életbe 1966-ban a Közönséggyalázás című darabjával robbant be. Az avantgárd műben a színészek azt teszik, amit a cím is sugall; a frankfurti ősbemutatón az előadás egy pontján a közönség el is akarta foglalni a színpadot. 1967-ben született A házaló című regénye, vagy inkább avantgárd kísérleti szövege. Kaspar című 1968-os drámája, amelyet az író maga "beszédkínvallatásnak" nevezett, a rejtélyes talált gyermek, Kaspar Hauser történetén keresztül az egyéniségét vesztett emberről, a nyelv iránti bizalmatlanságról szól. 1970-ben jelent meg A kapus félelme a tizenegyesnél című kötete, amelynek kisregényeiben Handke a mindannyiunkat körülvevő mindennapi világ újrafelfedezésére és újraértékelésére tesz kísérletet.
Amikor részben a német kormány ösztönzésére elkezdődött Jugoszlávia szétesése, az író ezt a nyugati imperializmus machinációjának tartotta, holott a nyugati hatalmak legfeljebb áldásukat adták arra, hogy a nacionalizmus újraéledjen a Balkánon. A koszovói háború és a kis-Jugoszlávia elleni NATO-bombázások idején Peter Handke egyértelműen a szerbek igaza mellett kötelezte el magát. Ehhez mindenképp szeretném hozzátenni, hogy magam is nyilvánosan tiltakoztam Belgrád amerikai bombázása ellen, és igazságtalanságnak tartottam, hogy a Nyugat a polgárháború minden bűnéért kizárólag a szerbeket okolja. Akkoriban a magyar baloldalon sokan gondolkodtunk így. Handke azonban túlment a "hallgattassék meg a másik fél is" igazságán. Az amúgy alighanem ateista író áttért a szerb ortodox hitre, védőtanúként jelentkezett Slobodan Milošević hágai perében, és Milošević belgrádi temetésén ő búcsúztatta a háborús bűnös politikust. Szerbpárti elfogultságában védenceinek tényleges bűneit is megpróbálta letagadni.
Bár Handke nem tekint író munkásságának részeként erre az elbeszélésre, kritikusai ebben stílusának fordulópontját látják. Lange Heimkehr (Hosszadalmas hazatérés) című tetralógiájában ( Lange Heimkehr, Die Lehre der Sainte-Victoire, Kindergeschichte, Über die Dörfer) Handke továbbra is az önmegtalálással foglalkozik, jellegzetessége a hangsúlyozottan magas irodalmi nyelvezet és misztikus ábrázolás. Több regényének témája az írás, jellegzetes példa a Mein Jahr in der Niemandsbucht, amely a Mein Jahr in der Niemandsbucht című írás keletkezéséről szól. A film világa iránt is érdeklődik, tucatnyi film forgatókönyvét írta, ezek közül a legismertebb a Wim Wenders rendezte Berlin fölött az ég (1987), és ennek tíz évvel későbbi amerikai változata, az Angyalok városa. Ugyancsak Wenders vitte filmre 2016-ban Az aranjuezi szép napok című drámáját, amelyben a női főszerepet az író feleségére osztotta. Számos hangjáték és dráma is fűződik Handke nevéhez, továbbá a világ leghosszabb némajátéka. Az óra, amikor semmit nem tudtunk egymásról című darab száz perce alatt csak hangok, zörejek, zenetöredékek hangzanak fel, és igazi cselekménye sincs: a színen 450 szereplő halad át, de mindegyik csak egyszer.